พระระเบียงและจิตรกรรมฝาผนังเรื่องรามเกียรติ์พระระเบียงจะล้อมรอบปูชนียสถานทั้งหมดของวัดไว้ภายในยกเว้นพระปรางค์ ๖ องค์ ซึ่งในอดีตพระปรางค์ทั้ง ๘ องค์ ตั้งอยู่ภายนอกพระระเบียง ต่อมาในสมัยพระบาทสมเด็จพระจอมเกล้าเจ้าอยู่หัว มีการขยายฐานไพทีมาทางด้านทิศตะวันออก ทำให้ต้องขยายพระระเบียงหักมุมโอบล้อมพระปรางค์องค์ที่ ๓ และ ๔ ไว้ภายในวัดภายในพระระเบียงตกแต่งด้วยจิตรกรรมฝาผนังเรื่องรามเกียรติ์ เป็นจิตรกรรมไทยแบบประเพณี เขียนด้วยสีฝุ่น ครั้งแรกเขียนขึ้นในสมัยพระบาทสมเด็จพระพุทธยอดฟ้าจุฬาโลก ต่อมามีการเขียนซ่อมอีกหลายครั้ง แต่ที่ปรากฏในปัจจุบันเป็นการเขียนซ่อมในสมัยพระบาทสมเด็จพระปกเกล้าเจ้าอยู่หัว ประกอบด้วยภาพทั้งหมด ๑๗๘ ห้องภาพ โดยห้องแรกเริ่มต้นที่ด้านหน้าพระวิหารยอด และลำดับภาพมาทางขวามือหรือเวียนทักษิณาวรรต
ห้องที่ ๑ พระชนกฤๅษีทำพิธีบวงสรวงไถได้นางสีดาแล้วลาพรตกลับเข้าเมืองมิถิลา
พระชนกฤๅษีเกิดความเบื่อหน่ายในเพศนักบวช ตั้งพระทัยเสด็จกลับครองเมืองมิถิลาตามเดิมจึงใช้ให้นายโสมขุดหาองค์พระธิดาที่ทรงใส่ผอบฝังไว้ใต้ต้นไทรใหญ่ เพื่อพานางคืนสู่เมืองพร้อมกันแต่นายโสมขุดเท่าใดก็ไม่พบ แม้ว่าเหล่าเสนาอำมาตย์เมืองมิถิลาจะจัดเทียมโคกระบือที่คู่ควรมาไถหานางตามรับสั่ง แต่ก็ไถไม่พบเช่นกัน ในที่สุดพระชนกฤๅษีทรงทำพิธีบวงสรวงมวลหมู่เทพยดาตั้งสัตยาธิษฐานเสี่ยงด้วยบุญบารมี จึงไถค้นพบนาง ทำให้ทรงปีติโสมนัสพระราชทานชื่อนางว่า “สีดา” แล้วทรงลาเพศฤๅษี เสด็จกลับคืนเมืองมิถิลาพร้อมพระธิดา
ห้องที่ ๒ ท้าวชนกจักรวรรดิปรารภจะหาคู่ให้นางสีดา
ครั้นท้าวชนกจักรวรรดิพานางสีดาเสด็จสู่เมืองมิถิลา ยังความปลื้มปีติให้แก่นางรัตนมณีมเหสีของท้าวชนกเป็นอย่างมาก ทั้งสองพระองค์ทรงรักใคร่เลี้ยงดูนางสีดาจนกระทั่งนางมีอายุได้ ๑๖ ปี ท้าวชนกจึงมีพระราชดำริหาคู่ให้นางสีดา รับสั่งเหล่าเสนาเตรียมการพิธียกศรมหาธนูโมลี
ห้องที่ ๓ ท้าวชนกจักรวรรดิให้ป่าวประกาศเชิญหน่อกษัตริย์ต่างเมืองมายกศร
ท้าวชนกรับสั่งให้เสนาป่าวประกาศเชิญหน่อกษัตริย์เมืองต่างๆ มายกศรมหาธนูโมลีที่กรุงมิถิลา ซึ่งพระฤๅษีวสิษฐ์และสวามิตรก็ได้พาพระราม พระลักษมณ์เดินทางมาร่วมพิธีนี้ด้วย
ห้องที่ ๔ พระรามสบเนตรกับนางสีดาและพิธียกมหาธนูโมลี
พระราม พระลักษมณ์เสด็จตามพระฤๅษีวสิษฐ์และสวามิตรมาถึงเมืองมิถิลา ขณะพระรามทอดพระเนตรปราสาทราชวังอันงดงามระหว่างทางเสด็จไปยังโรงพิธียกศรมหาธนูโมลี นางสีดาก็กำลังแอบมองลงมาจากช่องหน้าต่างปราสาทพอดี ทั้งสองสบพระเนตรกันโดยบังเอิญ เกิดเป็นความรักแรกพบขึ้นทันที ครั้นพระรามเสด็จมาถึงโรงพิธี ท้าวชนกทรงเห็นว่าพระรามมีความสง่างามยิ่งกว่ากษัตริย์เมืองต่างๆ ที่มาร่วมพิธี จึงเกิดความเสียดายใคร่จะยกนางสีดาให้เป็นพระชายา ดังนั้นเมื่อเหล่ากษัตริย์ทั้งหลายไม่สามารถยกศรมหาธนูโมลีขึ้นได้ ท้าวชนกจึงขอให้พระรามทรงลองยกศรบ้าง ปรากฏว่าทรงสามารถยกศรขึ้นได้อย่างง่ายดาย
ห้องที่ ๕ ท้าวชนกจักวรรดิส่งราชสารไปยังกรุงศรีอยุธยา
เมื่อพระรามยกศรมหาธนูโมลีได้ ท้าวชนกจึงส่งพระราชสารไปกราบทูลเชิญท้าวทศรถเสด็จมาจัดพิธีอภิเษกสมรสให้แก่พระรามกับนางสีดา ฝ่ายท้าวทศรถทรงทราบความในสารด้วยความยินดีสั่งให้พระพรต พระสัตรุด พระโอรสที่ประทับ ณ เมืองไกยเกษเสด็จกลับกรุงศรีอยุธยา
ห้องที่ ๖ พระพรตพระสัตรุดทูลลาท้าวไกยเกษเพื่อไปอยุธยา
พระพรต พระสัตรุดทราบว่า ท้าวทศรถทรงมีพระราชบัญชาให้ทั้งสองพระองค์กลับกรุงศรีอยุธยาเพื่อจะได้ตามเสด็จไปงานวิวาห์ของพระรามกับนางสีดาที่กรุงมิถิลา ก็ดีพระทัยยิ่งนัก รีบขึ้นเฝ้าท้าวไกยเกษ กราบถวายบังคมลาเสด็จกลับบ้านเมือง
ห้องที่ ๗ ท้าวทศรถยกกระบวนเสด็จไปงานอุปภิเษกพระรามกับนางสีดาที่เมืองมิถิลา
พระพรต พระสัตรุดเสด็จถึงกรุงศรีอยุธยา ท้าวทศรถโปรดให้พระมเหสีทั้งสามกับพระโอรสตามเสด็จไปงานวิวาห์ของพระรามที่กรุงมิถิลา
ห้องที่ ๘ พิธีอุปภิเษกพระรามกับนางสีดาที่เมืองมิถิลา
ท้าวทศรถและห้ากษัตริย์เสด็จมาร่วมพิธีอภิเษกสมรสของพระรามกับสีดาที่เมืองมิถิลา ซึ่งท้าวชนกจัดงานอย่างสมพระเกียรติ มีพระมหาฤๅษีและมวลหมู่เทพยดามาร่วมพิธีด้วยความชื่นชมครั้นเสร็จพิธี ท้าวทศรถทูลลาท้าวชนกและขอนำพระรามกับนางสีดาตามเสด็จกลับไปด้วย ทำให้ท้าวชนกทรงเศร้าโศก ตรัสฝากฝังนางสีดากับท้าวทศรถและประทานโอวาทนางสีดากับพระรามให้รักใคร่ซื่อสัตย์สุจริตต่อกัน
ห้องที่ ๙ ท้าวทศรถ พระรามยกทัพกลับอยุธยา ระหว่างทางพระรามรบกับรามสูร
ท้าวทศรถโปรดให้เคลื่อนทัพกลับกรุงศรีอยุธยา ระหว่างทางมีนกกระเต็นบินโฉบมาจิกธงชัยโหรทำนายว่าจะเกิดมีข้าศึกมาสู้รบแต่ไม่สามารถต้านทานฤทธิ์พระองค์ได้ ครั้นเดินทางต่อมาจึงถูกยักษ์รามสูรเข้าโจมตีกองทัพ พระรามแผลงศรทำลายล้างขวานรามสูรได้สำเร็จแล้วใช้ศรตีรามสูรจนบาดเจ็บ ทำให้รามสูรเสียใจที่พ่ายแพ้มนุษย์ ครั้นทราบว่าพระรามคือพระนารายณ์อวตาร จึงกราบทูลขออภัยโทษ และถวายศรซึ่งพระอิศวรประทานแก่ยักษ์ตรีเมฆผู้เป็นตาของตน พระรามฝากศรนั้นไว้กับพระพิรุณ
ห้องที่ ๑๐ กำเนิดทรพี เทวดาช่วยเลี้ยงจนเติบโตแล้วมาท้าขวิดทรพาผู้เป็นพ่อตาย
ทรพีกระบือป่า ลูกของทรพา ซึ่งนางนิลาผู้เป็นแม่แอบหนีมาคลอดในถ้ำ แล้วฝากให้เทวดาเลี้ยงดูจนเติบใหญ่ ตามสะกดรอยทรพาเพราะคิดแค้นที่พ่อใจบาปฆ่าลูกตัวตายเป็นอันมาก ครั้นวัดรอยเท้าพ่อเห็นมีขนาดใกล้เคียงกับตนเอง จึงไปท้าต่อสู้และฆ่าพ่อสำเร็จ หลังจากนั้นเกิดความกำเริบไปท้าเทวดาอื่นๆ สู้ แต่ทุกองค์หลบเลี่ยงไม่ยอมสู้ด้วยจนไปท้าพระอิศวร
ห้องที่ ๑๑ ทรพีกำเริบท้ารบพระอิศวร พระอิศวรให้ไปท้าพาลีที่กรุงขีดขิน
ทรพีท้าทายขอประลองฤทธิ์กับพระอิศวรที่เขาไกรลาส ทำให้พระอิศวรพิโรธที่ทรพีเชื้อชาติเดียรัจฉานมาทำอหังการ ตรัสให้ไปต่อสู้กับพาลี โอรสพระอินทร์ที่เมืองขีดขิน พร้อมกับสาปให้ทรพีตายด้วยฝีมือพาลีแล้วไปเกิดใหม่เป็นบุตรพญาขร มีชื่อว่ามังกรกัณฐ์และต้องตายด้วยศรของพระราม
ห้องที่ ๑๒ ทรพีบุกถึงหน้าพระลาน ท้าพาลีรบ
ทรพีเดินทางไปท้ารบกับพาลีที่เมืองขีดขิน ทั้งสองต่อสู้กันตั้งแต่เช้าจดค่ำก็ไม่ปรากฏผลแพ้ชนะ
ห้องที่ ๑๓ พาลีฆ่าทรพีตาย แล้วขับไล่สุครีพออกจากเมือง
ห้องที่ ๑๔ นางกุจจีค่อมทูลยุยงนางไกยเกษี
ท้าวทศรถเตรียมการมอบราชสมบัติให้พระราม ความทราบไปถึงนางค่อมกุจจีซึ่งผูกพยาบาทเคียดแค้นพระราม เพราะขณะทรงพระเยาว์เคยแกล้งยิงกระสุนใส่หลังค่อมของนาง ทำให้ได้รับความอับอาย จึงทูลยุยงนางไกยเกษีมารดาของพระพรตไปกราบทูลท้าวทศรถ ขอให้พระพรตได้ครองเมืองก่อนและให้เนรเทศพระรามออกเดินป่าเป็นเวลา ๑๔ ปี เพื่อเป็นการรักษาสัตย์ที่ท้าวทศรถเคยประทานพรไว้แก่นาง ซึ่งเคยช่วยชีวิตพระองค์ตอนรบกับปทูตทันต์ยักษ์ว่าจะขออะไรก็ได้ตามแต่ใจปรารถนา
ห้องที่ ๑๕ ท้าวทศรถให้ตั้งกระบวนแห่พระรามเลียบเมือง
พระรามเสด็จเข้ากระบวนแห่เลียบเมืองเพื่อจะขึ้นครองราชย์ ครั้นเข้าประทับที่พลับพลาพิธีท้าวทศรถก็ยังไม่เสด็จมา พระวสิษฐ์และสวามิตรฤๅษีจึงให้เสนาไปทูลเชิญแต่นางไกยเกษีกลับสั่งเสนามาทูลพระรามว่าท้าวทศรถเรียกเข้าเฝ้า พระรามเสด็จมาถึงพบนางไกยเกษีนั่งขวางประตูทูลว่าท้าวทศรถมีพระราชบัญชาให้พระรามรีบออกบวชเป็นดาบสในวันนี้แล้วไปบำเพ็ญพรตในป่าเป็นเวลา ๑๔ ปี
ห้องที่ ๑๖ พระรามบวชเป็นฤๅษี พระลักษมณ์และนางสีดาออกบวชตาม
พระรามทูลลานางเกาสุริยามารดาเพื่อออกบวช โดยมีพระลักษมณ์กับนางสีดาขอบวชตามด้วยท้าวทศรถตรัสสั่งเสียพระวสิษฐ์และสวามิตรฤๅษีว่า วันใดที่พระรามจากเมืองไป พระองค์ก็จะดับสังขาร ขออย่าให้นางไกยเกษีกับพระพรตเข้าจุดไฟเผาพระศพเด็ดขาด ฝ่ายพระพรต พระสัตรุดเดินทางกลับมาร่วมพิธีราชาภิเษกทราบข่าวร้ายว่าพระรามบวชเป็นฤๅษีออกเดินป่าพร้อมกับพระลักษมณ์และนางสีดา ส่วนท้าวทศรถสิ้นพระชนม์แล้ว ทำให้พระพรตโกรธแค้นนางไกยเกษีมารดาจะฟาดฟันนางด้วยพระขรรค์ พระสัตรุดต้องเข้าห้ามปราม
ห้องที่ ๑๗ ท้าวทศรถสิ้นพระชนม์ ตั้งพระเมรุมาศท้าวทศรถ
เมื่อท้าวทศรถสิ้นพระชนม์ พระวสิษฐ์และสวามิตรฤๅษีได้จัดการพิธีพระบรมศพ สั่งให้เสนาเกณฑ์ไพร่พลสร้างพระเมรุตามโบราณราชประเพณี แล้วจัดให้มีโรงมหรสพ โขน หนัง ระบำ จนพร้อมสิ้น ครั้นจวนเวลาจุดเพลิงพระบรมศพ พระวสิษฐ์และสวามิตรฤๅษีห้ามนางไกยเกษีกับพระพรตมิให้ขึ้นไปถวายเพลิงพระบรมศพตามคำสั่งของท้าวทศรถ
ห้องที่ ๑๘ พระพรต พระสัตรุดกับสามชนนีตามพระราม
พระพรตและพระสัตรุดเปลี่ยนเครื่องทรงเป็นฤๅษี แล้วทูลเชิญนางเกาสุริยากับนางสมุทรชาขึ้นรถทรง ร่วมเดินทางออกติดตามพระรามกลับมาครองเมือง ฝ่ายนางไกยเกษีสำนึกในความผิดของตนจึงขอตามไปขอโทษพระราม เมื่อทั้งห้ากษัตริย์เดินทางไปถึงอาศรมพระวสิษฐ์และสวามิตรฤๅษี พระฤๅษีทั้งสองจึงพาไปที่แม่น้ำสะโตงให้นายพรานกุขันพาข้ามแม่น้ำไปหาพระราม
ห้องที่ ๑๙ พระพรต พระสัตรุดทูลเชิญพระรามกลับไปครองกรุงศรีอยุธยา
พระพรตทูลเชิญพระรามกลับไปครองกรุงศรีอยุธยา แต่พระรามยืนยันรักษาสัตย์ที่ให้ไว้กับพระบิดา พระพรตจึงทูลขอฉลองพระบาทไปแทนพระองค์แล้วเสด็จกลับ ครั้นถึงปลายเขตแดนอยุธยา พระพรตสั่งให้ไพร่พลสร้างเมืองประจันตคามเพื่อประทับคอยท่าพระราม แล้วให้พระสัตรุดพาพระมารดาทั้งสามกลับคืนอยุธยา พร้อมทั้งนำฉลองพระบาทของพระรามไปประดิษฐานไว้ในปราสาทแก้วเป็นสิ่งศักดิ์สิทธิ์คู่เมือง ฝ่ายพระรามเกรงว่าพระชนนีจะเสด็จมาเยี่ยมเยียนอีกจึงชวนพระลักษมณ์กับนางสีดาออกเดินทางต่อไป
ห้องที่ ๒๐ พระราม พระลักษมณ์ นางสีดาเข้าสวนพิราพ และฆ่าพิราพตาย
พระราม พระลักษมณ์และนางสีดาพบฤๅษีสุทัศน์และนางศุกไขดาบสินี ทั้งสองชวนให้อยู่บำเพ็ญพรตด้วยกัน แต่พระรามปฏิเสธเพราะเห็นว่ายังใกล้เมืองเกินไป แล้วออกเดินทางข้ามแม่น้ำอัมฤกล่วงล้ำเข้าไปในสวนของยักษ์พิราพ จึงถูกพวกยักษ์เฝ้าสวนรุมกันจับตัว พระลักษมณ์ใช้คันศรฟาดยักษ์ตายเป็นอันมาก เมื่อพิราพไปเที่ยวสวนทราบเรื่องจึงตามสะกดรอยไปจนพบแล้วลักพานางสีดาไป พระรามแผลงศรต้องขุนยักษ์สิ้นชีวิต จากนั้นจึงเดินทางต่อ พระรามแผลงศรดับไฟป่าสาลวันช่วยนางเสาวรีพ้นคำสาปพระอิศวร แล้วพบพระอรรคตฤๅษี พระฤๅษีถวายเกราะทรงซึ่งพระอิศวรฝากไว้ให้แก่พระราม ท้ายสุดทั้งสามพระองค์ได้เข้าพัก ณ ศาลาซึ่งพระอินทร์เนรมิตถวายที่ริมแม่น้ำโคทาวารี
ห้องที่ ๒๑ ทศกัณฐ์ประพาสป่า ให้ชิวหาน้องเขยรักษาเมืองจนถึงนางสำมนักขาถูกพระลักษมณ์ลงโทษ
กล่าวฝ่ายทศกัณฐ์เจ้ากรุงลงกาชวนนางมณโฑมเหสีพร้อมทั้งเหล่าสนมออกเที่ยวเล่นในป่า มอบให้ชิวหาน้องเขยรักษาเมือง ชิวหาตระเวนตรวจตรารักษาเมืองมิได้หลับได้นอนถึง ๗ วัน ๗ คืนรู้สึกง่วงทนไม่ไหว จึงนิมิตกายสูงใหญ่แลบลิ้นปิดกรุงลงกาไว้แล้วผล็อยหลับไป ทศกัณฐ์กลับมาไม่เห็นเมืองคิดว่าศัตรูมารุกราน จึงขว้างจักรออกไปหมายสังหารศัตรูก็ถูกลิ้นชิวหาขาดกระเด็น สิ้นชีวิตทันทีฝ่ายนางสำมนักขารู้สึกว้าเหว่ใจที่ชิวหาสิ้นชีวิต ออกเดินทางเที่ยวเล่นในป่า ครั้นผ่านมากลางทางเห็นพระรามก็หลงรัก เกิดความริษยานางสีดา เข้าไล่ข่วนหยิกตี จึงถูกพระลักษมณ์ตัดมือ ตัดเท้า จมูก หู ขาด
ห้องที่ ๒๒ พญาขรยกทัพออกรบถูกพระรามฆ่าตาย
นางสำมนักขาไปฟ้องพญาขรเจ้าเมืองโรมคัลผู้เป็นพี่ชาย ว่าถูกพระราม พระลักษมณ์ทำร้าย พญาขรโกรธยกทัพมาต่อสู้ แต่กลับต้องศรพระรามสิ้นชีวิต
ห้องที่ ๒๓ พญาทูษณ์กับพญาตรีเศียรยกพลออกไปรบกับพระราม ถูกพระรามสังหาร
พญาทูษณ์เจ้าเมืองชนบททราบว่า พญาขรพี่ชายถูกพระรามฆ่าก็กริ้วโกรธ ขึ้นขี่ม้าต้นนำทัพออกไปต่อสู้ ถูกพระรามแผลงศรสังหาร ทำให้พญาตรีเศียร เจ้าเมืองมัชวารี น้องชายของพญาทูษณ์แค้นใจ ขี่ช้างพลายพัทกัลป์นำทัพออกไปต่อสู้กับพระรามแล้วถูกศรพระรามสิ้นชีวิต
ห้องที่ ๒๔ ทศกัณฐ์ลักนางสีดา
นางสำมนักขากลับมาแกล้งพรรณนาความงดงามของนางสีดาให้ทศกัณฐ์หลงใหล สั่งมารีศน้าชายแปลงเป็นกวางทองมาล่อลวง นางสีดาอยากได้รบเร้าพระรามออกตามจับ พระรามรู้ว่าเป็นยักษ์แปลงกายจึงแผลงศรสังหาร มารีศส่งเสียงร้องเป็นเสียงพระรามเรียกให้พระลักษมณ์ช่วย นางสีดาเข้าใจว่าพระรามตกอยู่ในอันตราย เร่งให้พระลักษมณ์รีบไปช่วย ทศกัณฐ์ได้โอกาสแปลงเป็นฤๅษีมาชักชวนนางไปเป็นมเหสีทศกัณฐ์แต่นางไม่ยินยอมทศกัณฐ์จึงคืนร่างเป็นพญายักษ์เข้าอุ้มนางขึ้นรถทรงเหาะหนี ระหว่างทางถูกนกสดายุเข้าขัดขวางเกิดการต่อสู้กัน นกสดายุประมาทกล่าวเยาะเย้ยว่ากลัวแต่แหวนของพระอิศวรที่นางสีดาสวมอยู่ ทศกัณฐ์ได้ทีจึงถอดแหวนนางขว้างมาถูกนกสดายุบาดเจ็บสาหัส
ห้องที่ ๒๕ พระราม พระลักษมณ์ ตามหานางสีดา ระหว่างทางพบนกสดายุ ยักษ์กุมพลถึงหนุมานถวายตัว
พระราม พระลักษมณ์กลับมาที่ศาลา ไม่พบนางสีดาก็ตกพระทัย ร่ำไห้จนสลบ พระอินทร์เหาะลงมาบันดาลน้ำทิพย์รดให้ฟื้นแล้วตรัสชี้ทางให้พระรามออกติดตามนางสีดา ระหว่างทางทั้งสองพระองค์พบนกสดายุทูลเล่าว่า ทศกัณฐ์ลักพานางสีดาผ่านมา ตนเข้าต่อสู้ขัดขวางจนบาดเจ็บจากนั้นถวายแหวนของนางสีดาให้พระรามแล้วสิ้นใจ พระรามจัดพิธีศพนกสดายุแล้วออกเดินทางต่อหลงเข้าไปในวงแขนยักษ์กุมพล พระรามโปรดยักษ์กุมพลพ้นคำสาปของพระอิศวร พระลักษมณ์ปราบนางยักษ์อัศมูขีที่มาระราน ครั้นเดินทางถึงป่ากล้วย พระรามบรรทมหลับหนุนตักพระลักษมณ์ด้วยความเหนื่อยอ่อน หนุมานมาพบเข้าก็อยากผูกไมตรี และเมื่อทราบว่า พระรามคือองค์นารายณ์อวตารมาปราบยักษ์ก็ยินดี ขออยู่เป็นข้ารับใช้
ห้อง ๒๖ หนุมานพาสุครีพมาถวายตัว สุครีพกับพาลีรบกันจนพาลีรู้ว่าเป็นศรนารายณ์จึงยอมตาย
หนุมานพาสุครีพน้าชายมาเฝ้าพระราม สุครีพขอให้พระรามช่วยสังหารพาลีเพื่อที่ตนจะได้คุมกำลังวานรเมืองขีดขินมาถวายพระรามไปสู้กับทศกัณฐ์ พระรามได้ฟังทีแรกก็ปฏิเสธ แต่เมื่อรู้ว่าพาลีเคยแย่งนางดาราที่พระอิศวรประทานให้สุครีพมาเป็นเมียของตน กระทำผิดสัตย์สาบานที่ว่าแม้นไม่ซื่อกับน้องชายก็ขอให้ตายด้วยศรพระนารายณ์ พระรามจึงยอมช่วยเหลือ โดยให้สุครีพลวงพาลีออกรบ แล้วพระองค์คอยทีแผลงศรสังหารพาลี ฝ่ายพาลีเห็นพระรามที่ครองเพศฤๅษีถือศรคอยสังหารตนก็เข้ามาต่อว่า ครั้นทราบว่าพระรามคือพระนารายณ์อวตาร พาลีจึงยอมตายตามคำสาบาน
ห้องที่ ๒๗ พระรามเผาศพพญาพาลี และเทวดานำเครื่องทรงมาถวายให้พระรามสึก
สุครีพนำองคตกับชมพูพานเข้าเฝ้าถวายตัวกับพระราม พระรามจัดการพิธีศพให้พาลีแล้วจึงอภิเษกสุครีพครองเมืองขีดขิน กำชับสุครีพเร่งเกณฑ์ไพร่พลให้เรียบร้อยภายใน ๗ วัน ส่วนพระองค์จะไปรออยู่ที่เขาคันธมาทน์ ระหว่างทางพระรามพบพญายูงทองทูลข่าวนางสีดาเร่งให้พระองค์ติดตามไปช่วยนาง ต่อมาพบฝูงลิงป่าถวายผ้าสไบที่นางสีดาฝากไว้ พร้อมกับข้อความขอให้พระรามตามไปช่วยนางโดยเร็วเช่นกัน กล่าวฝ่ายพระอินทร์ให้พระวิษณุกรรมเนรมิตพลับพลาที่ประทับ ณ เขาคันธมาทน์ พร้อมทั้งจัดเครื่องทรงสำหรับกษัตริย์ไว้สำหรับพระรามสึกจากเพศฤๅษียกทัพไปรบกับทศกัณฐ์
ห้องที่ ๒๘ พระลักษมณ์มาเตือนสุครีพเกณฑ์ไพร่พลและหนุมานลักท้าวมหาชมพูไปถวายพระราม
สุครีพให้องคต ชมพูพานเร่งเกณฑ์พลวานร ส่วนตนเองออกติดตามหนุมานมาถวายตัวขณะเดินทางกลับพบฤทธิกันยักษ์หน่วยลาดตระเวนของทศกัณฐ์ หนุมานต้องการทดสอบกำลังทหารยักษ์ จึงเข้าต่อสู้และสามารถฆ่ายักษ์ตายเป็นอันมากสุครีพเฝ้าพระรามทูลชี้แจงสาเหตุรวมกำลังล่าช้าเพราะไพร่พลแตกหนีเข้าป่า ทั้งยังเกรงท้าวชมพู สหายรักพาลียกทัพมาแก้แค้น พระรามให้สุครีพหนุมานถือสารว่าพระองค์ผู้ทรงเป็นนารายณ์อวตารขอเป็นไมตรีกับเมืองชมพูแต่ท้าวชมพูไม่เชื่อถือ ตกกลางคืน หนุมานอ่านมนต์สะกดให้ทุกคนหลับใหล แล้วถอดยอดมหาปราสาททะลุเพดานแบกท้าวชมพูทั้งแท่นบรรทมเหาะมายังพลับพลาที่ประทับของพระราม
ห้องที่ ๒๙ พระรามให้หนุมาน ชมพูพาน องคตไปสืบข่าวนางสีดาและสืบหาทางไปลงกา
พระรามตรัสชมเชยหนุมานที่สามารถนำตัวท้าวชมพูมาถวาย และทรงลูบศีรษะตลอดถึงหางทำให้หนุมานพ้นจากคำสาปของพระอุมา ส่วนท้าวชมพูคลายมนตร์สะกดลืมตาเห็นพระรามมีสี่กร ก็รู้ว่าเป็นองค์นารายณ์ จึงขอถวายตัวพร้อมไพร่พลเมืองชมพู พระรามให้ท้าวชมพูและสุครีพเกณฑ์กำลังทหารของ ๒ เมืองเตรียมยกไปต่อสู้กับทศกัณฐ์ ฝ่ายนิลพัทหลานชายท้าวชมพูลอบมาช่วยเหลือท้าวชมพูจึงให้ถวายตัวกับพระราม จากนั้นพระรามให้หนุมาน องคตชมพูพาน ไปสืบข่าวนางสีดาพร้อมสำรวจเส้นทางไปกรุงลงกา โดยพระรามสัญญาว่าเมื่อหนุมานกลับมาสิ่งใดที่พระองค์ทรงอยู่จะเปลื้องจากองค์ประทานให้เป็นรางวัล
ห้องที่ ๓๐ องคตลูบหลังยักษ์ปักหลั่นให้พ้นคำสาป หนุมานส่งนางบุษมาลีขึ้นสวรรค์
สามทหารพร้อมพลวานรเดินทางถึงสระโบกขรณีแล้วหยุดพักพลหลับใหล ยักษ์ปักหลั่นซึ่งต้องคำสาปพระอิศวรให้เฝ้าสระจะจับวานรกินจึงถูกองคตปราบ ครั้นทราบว่าองคตเป็นทหารพระนารายณ์ก็ขอให้ลูบกายล้างคำสาปกลายเป็นเทวดาคืนสู่วิมาน จากนั้นเหล่าวานรเดินทางต่อถึงเมืองมายัน หนุมานเข้าไปสำรวจ พบนางบุษมาลีต้องคำสาปพระอิศวรอยู่เฝ้าเมืองแต่ผู้เดียว หนุมานได้นางเป็นเมียแล้วช่วยโยนนางคืนสู่สวรรค์
ห้องที่ ๓๑ หนุมาน ชมพูพาน องคตพบพระชฎิลฤๅษีและนกสัมพาที
หนุมาน องคต ชมพูพานพร้อมพลวานรเดินทางถึงแม่น้ำ หนุมานนิมิตกายใหญ่ใช้หางพาดแม่น้ำให้ทหารวานรเดินข้ามแล้วบุกป่ามาจนถึงอาศรมพระชฎิลฤๅษี พระฤๅษีชี้ทางไปเขาเหมติรันซึ่งตั้งอยู่ริมน้ำเป็นท่าข้ามไปกรุงลงกา หนุมานนำไพร่พลเดินขึ้นภูเขาพบนกสัมพาทีพี่ชายนกสดายุซึ่งถูกแสงอาทิตย์เผาไหม้เพราะป้องกันน้องชายจะจิกพระอาทิตย์เพราะนึกว่าเป็นผลไม้สุก ซ้ำถูกพระอาทิตย์สาปให้อยู่แต่ในถ้ำเหมติรัน อย่าให้ขนงอกขึ้นใหม่จนกว่าทหารพระนารายณ์โห่ร้องขึ้น ๓ ที หนุมานให้ทหารวานรโห่ร้องแก้คำสาปแล้ว นกสัมพาทีให้หนุมานองคตชมพูพานขึ้นหลังบินไปชี้เมืองลงกาซึ่งเป็นเกาะอยู่กลางน้ำ มีเขานิลกาลาตั้งอยู่กลางทวีปเป็นเครื่องหมาย
ห้องที่ ๓๒ หนุมานฆ่าอสุรีผีเสื้อสมุทรนายด่านทางน้ำเมืองลงกา
หนุมานเดินทางไปกรุงลงกาแต่ผู้เดียว ทิ้งให้องคตชมพูพานอยู่ควบคุมกองทหารที่เขาเหมติรันระหว่างข้ามมหาสมุทร พบนางผีเสื้อยักษ์ซึ่งมีหน้าที่เฝ้ารักษาด่านทางน้ำกรุงลงกา จึงเกิดการต่อสู้กัน นางผีเสื้อถูกหนุมานฆ่าตาย
